Galerie Onrust werd in augustus 1986 opgericht door Milco Onrust aan de Prinsengracht 627 in Amsterdam. Vanaf het begin heeft het programma van de galerie de nadruk gelegd op hedendaagse schilderkunst.
In 1992 voegde Boudi Eskens zich bij de galerie om de tweede ruimte aan de Planciusstraat 9 te runnen, die in de zomer van dat jaar werd geopend en de hoofdruimte werd toen de Prinsengracht in de zomer van 1996 werd gesloten. In 2011 verhuisde de galerie gedeeltelijk naar een tweede ruimte een paar verdiepingen lager aan de Planciusstraat 7 om zich daar uiteindelijk te vestigen.
In 2015 overleed Milco Onrust op vierenvijftigjarige leeftijd. Hij leed al enkele jaren aan een long- en longaandoening. Lees meer over Milco en zijn werk in het overlijdensbericht dat Kees Keijer hieronder schreef.
De meeste kunstenaars die wij vertegenwoordigen zijn al vele jaren bij ons, samen hebben we tentoonstellingen, publicaties en edities gemaakt. Tegelijkertijd hebben we samengewerkt met andere kunstenaars in verschillende vormen.